该作围绕第一部剧情结束十年后的世界观展开。主人公·游城十代在前往决斗学院的入学考试的途中与传说中挑战者武藤游戏戏剧性的相遇，并接受了1张卡片。但十代因此而迟到错过了考试。为此十代恳求库洛诺斯教授让他通过考试，之后就展开了挑战者之路........
都心から遠く離れ、色濃く残る自然に囲まれた集落──雛見沢村。 かつて、ダムの底に沈むはずだった村は、 今もなお昔と変わらない姿で、 転校生・前原圭一を迎え入れる。 都会で暮らしていた圭一にとって、 雛見沢の仲間と過ごす賑やかでのどかな生活は、 いつまでも続く幸せな時間のはずだった。 一年に一度行われる村の祭り、綿流し。 その日が来るまでは…。 昭和五十八年、六月。 ひぐらしのなく頃に。 日常は突如終わりを告げ、 止まらない惨劇の連鎖が始まる──。
故事讲述担任魔界某区地盘老大的强悍吸血鬼“史塔兹”，厌恶著自己的吸血鬼身分，并深爱着日本文化。某天，一名日本少女“柳冬实”意外闯入他的地盘，难得遇到活生生的日本人，史塔兹止不住心中的悸动。但是，当他前去驱逐妄想占领地盘的入侵者时，冬实竟然被怪物吃下肚里死掉了……。变成幽灵后的冬实，顿时让史塔兹觉得丧失魅力，于是他下定血意，一定要让冬实复活，并就此踏上了莫名其妙的灾难之旅！
魔王竟然在勇者测验前夕被打倒，导致少年劳尔没能成为勇者。梦想被破坏的他，就此过上了在王都某处的魔法商店工作的日子。直到某一天，一个拿着骇人履历书前来找工作的人出现在了店里——“虽然劳尔被指派为魔王之女·菲诺的指导，但是——“敬语这种东西，是能让人感到温馨的说话方式哦”“哇哈哈哈哈。真亏你们能寻着我的镭射波找到这里来啊，这群客人！”“停下！停下！先冷静一下吧。”原想成为勇者之人与魔王之女编织出的，爆笑工作喜剧！！
フィオーレ王国随一で、お騒がせ魔導士ギルドとしても有名な「妖精の尻尾フェアリーテイル」。 そこに所属するナツ・ルーシィ・ハッピー・グレイ・エルザ・ウェンディ・シャルルの最強パーティーは、旅立ちの時を迎えようとしていた。 目指す先は遥か北の大地・ギルティナにあるという世界最古の魔導士ギルド「魔陣の竜マギア・ドラゴン」。 黒魔導士ゼレフや黒竜アクノロギアとの死闘を乗り越えたナツたちに、＜Ｓ級クエスト＞の更に上級である＜100年クエスト＞に挑む許可が特別に下りたのだ。 ＜100年クエスト＞は、「魔陣の竜」が創設されてから百余年、誰一人として達成できていない伝説級の難関依頼。 初めての大陸の“不可思議な街”、初めて出会う“不可解な神”、そして動き出す“不気味な敵”…。 心躍るナツたち「妖精の尻尾」の 新たな大冒険が、幕を開ける！
